I løbet af sin levetid blev J. Edgar Hoover den mest magtfulde mand i USA. Som chef for FBI i over 50 år var der ingen grænser for, hvad han ville gøre for at beskytte sit land. Igennem en periode med otte præsidenter og tre krige udkæmpede Hoover en kamp imod både ægte og indbildte trusler og bøjede ofte reglerne for at sikre sine landsmænd. Hans metoder var ofte nådesløse og heroiske, og den ultimative – om end flygtige - belønning verdens beundring.

Hoover lagde stor betydning i hemmeligheder. Ikke mindst andres, og var ikke bange for at bruge informationer til at afpresse ledende figurer i nationen. Han forstod, at viden er magt, og at frygt skaber muligheder, og han benyttede sig af begge dele for at opnå hidtil uset indflydelse og opbygge et ry, der var både skræmmende og urørligt.

Hoover var lige så reserveret i sit private liv, som han var i sit offentlige, og han tillod kun en lille, betroet skare ind i sit liv. Hans tætteste kollega, Clyde Tolson, hans sekretær Helen Gandy, som måske var den, der kendte mest til Hoovers planer og forblev loyal helt til hans død – og efter. Kun Hoovers mor, som var hans inspiration og hans samvittighed, døde fra ham og efterlod sønnen, der altid havde søgt sin mors kærlighed og billigelse, fuldstændig knust.

Set gennem Hoovers egne øjne fortæller J. Edgar hen over seks årtier – fra kommunismen lander på amerikansk jord i 1919 over Hoovers ansættelse som chef for Bureau of Investigation i 1924 til hans død i 1972 - den personlige og offentlige historie om en mand, der kunne fordreje sandheden lige så effektivt, som han kunne værne om den, dedikeret til sin egen ide om retfærdighed og ofte styret af magtens mørke sider.